1935년 미국 코네티컷주 노리치에서 태어나 아버지를 따라 버몬트, 노스캐롤라이나, 메인, 로드아일랜드 등지를 옮겨다니며 자랐다. 어려서부터 글쓰기에 흥미를 보여 열 살 때 첫 단편소설을 썼으며, 1963년 『이프』에 사이언스픽션 「세관 라운지」를 발표하며 소설가로서의 가능성을 보였다. 역사학을 전공해 버몬트대학에서 학사학위를, 서sir 조지 윌리엄스 대학에서 석사학위를 받았다. 이후 캐나다 접경지인 버몬트주 케이넌에 정착해 낚시, 사냥, 카누 타기를 즐기며 프리랜서 기자로 활동했다. 포도 재배나 유제품 요리, 원예에 대한 실용서를 출간하기도 했던 그는 이 시기 본격적으로 단편소설을 집필하기 시작했고, 1982년 『에스콰이어』에 「송어인간」을 발표하며 작품활동을 시작했다. 「송어인간」과 「하트 송」이 각각 1983년과 1987년 "미국 최고의 단편소설들"에 선정되었고, 1988년 첫 단편집 『하트 송과 단편들』이 출간되었다. 1992년 펴낸 첫 장편소설 『엽서』로 펜/포크너상과 구겐하임 펠로십을 수상하고 이듬해 펴낸 『시핑 뉴스』로 퓰리처상, 전미도서상, 시카고트리뷴 하트랜드상, 아이리시 타임스 해외문학상을 수상하며 일약 스타 작가로 급부상했다. 이후 그는 와이오밍으로 이주한 뒤 이십 년간 거주하며 "와이오밍 삼부작"을 썼다. 단편 「브로크백 마운틴」으로 오헨리상, 전미잡지상을, 「진창」으로 오헨리상을 수상하고 『클로스 레인지: 와이오밍 스토리』로 뉴요커 북어워드 최고의 소설상, 보더스 오리지널 보이시스 문학상, 잉글리시 스피킹 유니언스 앰배서더 북어워드를 수상했다.
이외에 주요 작품으로 단편집 『배드 더트: 와이오밍 스토리 2』 『그대로 좋아: 와이오밍 스토리 3』, 장편소설 『댓 올드 에이스 인 더 홀』 『바크스킨』 등이 있으며 단편소설 「브로크백 마운틴」은 리안 감독이 동명의 제목으로 영화화해 전 세계적인 인기를 얻었다.
2017년 전미도서상 평생공로상을 수상했다. 분히 눈부신 행복이 가능하다는 것, 애니 프루는 자신만의 해피엔딩을 통해 독자들에게 진정한 삶의 감정들을 돌아볼 기회를 선사한다.
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